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人類居住的「物質界」與惡魔居住的「虛無界」。這兩個次元原本應該連相互干涉都無法做到,然而惡魔卻附身於各種物質中,藉此干涉物質界。但在人類之中,有一群驅除這些惡魔,名為「驅魔師」的存在――。
講述與命運對峙的霧隱修羅的故事,揭露正十字騎士團之黑暗面的「雪之盡頭篇」。
探討奧村燐、雪男出生的秘密――「青色之夜」之真相的「終夜篇」。
故事終於要揭開「青之驅魔師」的核心――。
自2009年起於集英社「JUMP SQ.」開始連載,累積銷售量超過2500萬冊,加藤和惠著作的高人氣漫畫「青之驅魔師」。「青之驅魔師」的動畫企劃,是從2011年的TV動畫系列「青之驅魔師」開始的。
原作的故事與動畫的原創要素彼此交織,並於隔年2012年,上映了延續這部動畫系列的故事「青之驅魔師 劇場版」。
然後自2024年10月起,繼「島根啓明結社篇」後,新TV動畫系列已決定將連續播出兩季――!

隨著人工虛無界之門完全開啟,物質界因為許多人類變得能看見惡魔而陷入混亂。而這個時候,雪男更離開了正十字騎士團轉並投身啓明結社。決心要知道自己和雪男的出生之謎的燐,在梅菲斯特的協助下踏上回到40年前的過去的旅程。燐即將見到的,是在廢棄工廠生活、無父無母的尤莉,與身為十三號區實驗體的獅郎之間的邂逅。

因為大火而失去家人、無家可歸的尤莉,與逃出十三號區的獅郎相遇了。獅郎被追趕他的驅魔師們帶回去後,對梅菲斯特提出了某項要求。另一方面,尤莉因為能看見惡魔而被帶往驅魔師的培訓學校亞撒拉姆收容。燐在見證兩人成長的同時,也將目睹亞撒拉姆和十三號區的真相。

獅郎認為驅除惡魔是身為驅魔師的職責,但尤莉則認為幫助人們才是驅魔師的職責所在,並主張也應該與惡魔建立起友好關係。獅郎對尤莉的理念感到惱怒,兩人因此對立。獅郎在離開亞撒拉姆獨自一人生活後享受著自由的生活。但注視著這一切的尤莉卻顯得憂心忡忡。然後,兩人又因為某次任務而再度對立……。

九年轉眼間就過去了。這段時間讓獅郎和尤莉,以及里克等人累積了種種經驗、使他們成長茁壯。另一方面,第十三號區仍在持續進行著聖靈藥的實驗。亞麥依蒙雖然成功找到了新的附身體,但路西斐爾卻始終沒等到適合自己的附身體。痛苦使得他對物質的執著變得愈發強烈。然而過程中,一種可謂「森羅萬象本身」的存在成功附身在某個實驗體身上――。

燐火在獲得肉體後以驚人的速度吸收知識,並了解到自己的存在正是魔神・撒旦。面對行使力量、想讓一切都隨己所欲的撒旦,尤莉雖然試圖說服撒旦,但卻被他拒絕,並隨即離開了十三號區。由於附身體若沒有聖靈藥很難維持肉體,騎士團推測他的身體毀壞也只是時間早晚的問題。另一方面,尤莉則暗自下了某個決定。

尤莉前往在十三號區閉門據守的撒旦身邊。撒旦接受了尤莉,並選擇和她一起活下去後,為了和她一起生活決定捨棄十三號區,並對部下發出了撤退的宣言。尤莉在準備離開的過程中與任職於十三號區的潔妮重逢。潔妮得知了撒旦和尤莉的逃脫計畫後,打算解放設施內被當成實驗體的孩子們……。

剛出生的燐渾身纏繞著青色的火焰,不斷襲擊周遭的驅魔師。眼前的景象使燐的內心產生極大的動搖,身體差點被惡魔的人格奪走,梅菲斯特這時將他送至某個地方。另一方面,離開騎士團的雪男和志摩一起來到了啓明結社的空中要塞「境界之主」,並在幹部藤堂譽的帶領下與路西斐爾見面。在同一時刻,賢座廳的職員們前來造訪詩繪美。

突然出現在眼前的燐重新讓詩繪美打起了精神。而燐也因為詩繪美的聲音找回自我。他為了見證一切而再度回到過去。在過去,撒旦隨著附身體的持續劣化開始崩壞,進而失控。然後,「青色之夜」終於開始了——。世界各地優秀的聖職者們身體紛紛燃起了青色的火焰。對此,京都由明陀宗,梵蒂岡由三賢者,日本分部則是由聖騎士和獅郎進行對抗。

獅郎用降魔劍成功封印了燐的惡魔心臟。燐的惡魔本性從此分離,並回到了尤莉的懷中。然而眾人才安心沒多久,聖騎士亞貝爾的身體就被撒旦強制附身了。撒旦對尤莉的思慕轉變為偏執,如今尤莉的話語已傳不進他心中。情緒爆發的撒旦企圖奪走獅郎的身體。而獅郎為了防止撒旦的附身,做出了某項大膽的行動……。

擊退撒旦後,獅郎和尤莉從騎士團手中逃走。然而尤莉卻因為體力消耗過度,在對燐和雪男留下最後的話語後便從此離開人世。有如要對內心充滿自責、失去了活下去的力量的獅郎落井下石般,惡魔對他發動了襲擊。另一方面,隨著撒旦從物質界消失,路西斐爾對附身體研究的未來感到絕望,失控的他決定讓一切回歸虛無,而梅菲斯特和榭米哈薩則試圖加以阻止。

獅郎找回了活下去的動力,並帶著燐和雪男回到日本分部。鑑於梅菲斯特計畫培育撒旦之子,獅郎原本打算將這對雙胞胎交給他,然而梅菲斯特這時卻提出了他過去與獅郎之間的某項「約定」。然後,梅菲斯特面對在失去附身體後回到虛無界的撒旦,提出了要求撒旦停止危害人類的要求,然而重新取回力量的路西斐爾卻在這時現身了……。

獅郎回想起尤莉說過的話,於是拜託三角和長友等人,並開始在修道院養育燐和雪男。他引導因為看見惡魔而變得膽怯的雪男走向成為驅魔師的這條路,並指引無法控制自己力量的燐學習做料理,告訴他要將力量用在溫柔的事物上。很快的,兩人成為了國中生,而一直被撒旦監視著的獅郎聽見撒旦的聲音的次數也日與劇增。然後,命運的那天漸漸接近……。