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時間為戰國時代,世上具有各種魑魅魍魎、異形妖怪等等總稱為「闇」的存在。喜歡人類的闇.妖狐小玉,以及厭惡人類的仙道迅火,姊弟兩人進行著掃蕩罪惡的救世活動。另外還有一群專門對付闇的僧侶「斷怪眾」,他們以不人道的方式進行人體改造,迅火等人與他們產生激烈衝突……!人類當中也有壞人,非人類的存在也不見得都是邪惡的,迅火因過去的事而極其討厭人類,但在旅程當中,也逐漸目睹到人類善良的一面,他是否能有所轉變呢……?
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在斷怪眾總寺院的戰鬥結束後,真介與千夜來到某個村落休養。雖然千夜失去了所有記憶,但真介認為「這是上天讓人重新開始的安排」,並像對待普通孩子一樣對待千夜。在與村裡的女孩月湖相處後,千夜越來越有小孩子的樣子。然而有一天,一群闇在夜幕下潛入村莊綁架了孩子們,並置他們於生死存亡的絕境之中。這時,與千夜融合的一千隻闇的力量終於甦醒了。
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由於被捲入千夜和狂神的戰鬥,月湖的父親不幸身亡,村莊也遭受了毀滅性的損害。真介和千夜打算在不告訴任何人的情況下離開村子,但月湖卻說她也要和他們一同旅行。無奈之下,他們只能帶上月湖一起離開。一行人在旅途中遇到了神祕的闇・吶嗚,並一起朝帝都出發。在戰鬥中奪走他人生命的事實令千夜相當痛苦,他將內心的千隻闇的聲音拒之門外,並下定決心「不再戰鬥」。但是,黑龍姆特卻突然從天而降襲擊一行人,代替千夜迎戰的月湖也在戰鬥途中被擄走了……
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姆特發掘月湖的才能,並試圖將她帶走。此時小玉突然現身,在千鈞一髮之際拯救了他們。一行人利用小玉的幻術成功欺騙姆特,並繼續展開旅程。然而在京都的街上,一行人卻遇到了以千夜為目標的狂神。由於無處可逃,千夜不得已只好應戰並擊敗對方。一切戰鬥都是因自己的力量而起……但是為了擊退敵人、為了保護夥伴,自己依舊需要力量。在千夜陷入矛盾之中時,出現在他面前的是……
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在一行人面前出現的是「輝先生」,也就是室町幕府第十三代將軍「足利義輝」。義輝將首都的大土地神「華寅」介紹給千夜等人。華寅相當感激千夜制止了化身為狂神的自己的分靈,並告訴他不要為此而自責。即便如此,千夜仍對自己交戰一事感到相當後悔,但接觸到義輝不受常識所限的思考方式後,千夜開始重新思考自己所擁有的力量。然而,就在千夜的心境開始有所改變的時候,姆特襲擊了首都並抓走了月胡。
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將身軀利用到極致——被義輝的話所感動,千夜市著與千隻闇進行對話。千夜試圖讓闇們承認自己是它們的主人,但它們卻對他發起攻勢,並說:「那你就靠蠻力,試著讓我們服從你吧」與此同時,將劍道使用到極致的義輝,甚至能斬斷時間,並坦白自己的死已經迫在眉睫。千夜與義輝,兩人各自命運的決戰即將拉開序幕。
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千夜和姆特展開了激烈的戰鬥。千夜以「盡情玩樂」的心態參戰,並不再有悲壯感。不久後,為了爭奪最強地位而戰的兩人,甚至開始產生了共鳴。此時,義輝以一己之力擊潰松永久秀的軍隊。「該不會真能贏吧……」當真介開始相信義輝會獲得勝利時,自稱為「無之民」的神秘五人組出現了。
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與姆特的戰鬥結束後,千夜平安地與月湖及真介他們會合。千夜等人專注於休養身體,但因華寅的術式,他們發現真介與斬藏無法離開目前所在的地方。與此同時,無之民也出其不意地發起了襲擊。千夜決定不以武力,而是透過對話來與無之民對峙,而他也因此在幽界中知悉了他們真正的目的。為了拯救被封印的父親,為了保護想要守護的事物,千夜和月湖決定請華寅協助他們展開修行……
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千夜與月湖終於與小玉會合,然而出現在他們面前卻是已化身為千尾妖狐的迅火。迅火將海神的力量據為己有,並在周圍設下強大的結界。為了尋找突破結界的方法,一行人前往占卜師八掛貓的住所,卻在此時遭遇化身為狂神的泰山。在吶嗚的幫助下,千夜成功發動幽界干涉,解放了泰山。隨後,千夜等人便和新加入的夥伴泰山繼續前行。這時,一隻尋找銀髮一族的狗(闇)出現在他們面前。與此同時,在強烈渴望變得更強的月湖身邊,有一道危險的影子悄悄逼近。
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